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1185年ごろ、この辺りを治める飯坂城の城主、坂西由政が伏見稲荷を勧請し、由政稲荷と称えられたのが始まりという。
その後、文禄時代1592年頃から飯田城主となっていた京極高知が城下の街道を整理する際に現在地へ遷した。
もともとは愛宕山地蔵寺の境内だったそうで、その頃から愛宕稲荷神社と呼ばれている。
明治44年に、境内に祀られていた愛宕社を合祀した。

2基の鳥居が構えられた社地の入り口には、稲荷神社の狐が座り、拝殿は妻入の切妻造。
背後の覆屋に一間社の本殿が収められている。
建築は立川流3代目の富重。建築時の脇棟梁には吉川太兵衛があたったという。

社地の横には樹齢750年という大きな桜の木が立っており、清秀桜と呼ばれている。